» » М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

Об авторе

Михаил Сергеевич Гельфанд — доктор биологических наук, профессор, член Европейской академии, заместитель директора Института проблем передачи информации им. А. А. Харкевича РАН, профессор факультета биоинженерии и биоинформатики Московского государственного университета им. М. В. Ломоносова. Область научных интересов — биоинформатика, молекулярная эволюция, системная биология, сравнительная и функциональная геномика, метагеномика.


По-видимому, первым родство китов и копытных предположил британский зоолог Фрэнк Беддард, известный прежде всего работами о червях, но написавший также в 1890 г. «Книгу о китах» 1]. Спустя столетие, к середине 1990-х годов, в среде зоологов и палеонтологов сложился консенсус: ближайшими родственниками или даже предками китов (Cetacea) стали считать вымерших хищных (!) копытных — мезонихий (Mesonychia). Однако таксономические взаимоотношения между ними и отрядами парнокопытных (Artiodactyla) и непарнокопытных (Perissodactyla) оставались не вполне ясными: то ли мезонихии — предки китов и парнокопытных, то ли парнокопытные — сестринская группа по отношению к китам и мезонихиям 2, 3]. В любом случае все сходились во мнении, что ближайшая к китам группа из ныне живущих — парнокопытные и что вместе они образуют группу (кладу) китопарнокопытных (Cetartiodactyla). Молекулярные данные позволили существенно уточнить эту картину.


Филогенетические деревья

На основании анализа митохондриальных геномов была выдвинута гипотеза, согласно которой киты близки к подотряду жвачных парнокопытных (Ruminantia). Более далекими родственниками тех и других оказались остальные парнокопытные из подотрядов свинообразных (Suiformes), к которым тогда причисляли и гиппопотамов, и мозоленогих (Tylopoda), к которым относятся только верблюдовые 4]. Кроме того, результаты анализа белковых последовательностей цитохрома b 5], ?- и ?-казеина 6], ?-фибриногена 7], ретиноид-связывающего белка IRBP и фактора Виллебранда 8], панкреатической рибонуклеазы 9] указывали на то, что ближайшие родственники китов — гиппопотамы.

Однако существовали и опровергающие аргументы. В частности, писали о том, что формирование ветвей Ruminantia + Cetacea (в отличие от принятых до этого Ruminantia + Suiformes) и тем более Hippopotamidae + Cetacea зависит от параметров эволюционной модели, принятой при построении филогенетического дерева 10]. Аналогичным образом взаимоотношения между китами и подотрядами парнокопытных не могли быть определены при анализе митохондриальных 12S РНК 11]. Одновременный анализ молекулярных и морфологических данных, позволяющий учесть и вымершие виды, также не поддерживал гипотезу, согласно которой ветвь китов отходит от ветви парнокопытных 2].


М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

Рис. 1.[/b] Современные киты и их ближайший родственник из ныне живущих 13]. Сверху вниз изображены представители двух подотрядов китов: голубой кит (Balaenoptera musculus) из усатых и кашалот (Physeter macrocephalus) из зубатых — и карликовый бегемот (Choeropsis liberiensis)


Точку в споре поставил анализ не отдельных генов, а геномов в целом. Определение полного митохондриального генома гиппопотама (Hippopotamus amphibius) показало его близкое родство с китами 12] (рис. 1). Аналогичным оказался результат исследования повторяющихся элементов в ядерных геномах. У китов, гиппопотамов и жвачных парнокопытных, но не у свиней и верблюдов обнаружили два семейства специфических повторов 14], причем их эволюцию, в частности появление новых вариантов повторов, проследили детально 15]. Кроме того, так как геномы очень велики, а вставки повторяющихся элементов — события относительно редкие, они почти никогда не появляются в одном месте в разных геномах независимо, а стало быть, дают возможность детально проследить эволюцию на относительно малых временах. Когда набралось достаточное количество данных, гипотеза о родстве китов и гиппопотамов была окончательно подтверждена 16]. Сомнения, касающиеся методики построения филогенетических деревьев по отдельным белкам, разрешились благодаря тому, что увеличение набора данных, например, при анализе 121 однокопийного гена ядерного генома 21 представителя китопарнокопытных, сделало построенные деревья статистически устойчивыми 17]. Такой же результат дал анализ митохондриальных геномов 183 видов китопарнокопытных (включая 128 новосеквенированных), среди которых были представители всех известных семейств 18]. Расхождение ветвей, ведущих к современным китам, произошло в раннем олигоцене (34–28 млн лет назад) или, по другим работам, 37–33 млн лет назад, тогда как расхождение предков китов и гиппопотамов датируется 55–50 млн лет назад 19].


М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

Рис. 2.[/b] Вымершие предки китов, заполняющие огромную морфологическую пропасть между современными китами и гиппопотамами 13]: индохиус (а; род Indohyus, семейство Raoellidae); пакицет, или так называемый пакистанский кит (б; род Pakicetus, семейство Pakicetidae); амбулоцет, или так называемый ходящий кит (в; род Ambulocetus, семейство Ambulocetidae); ремингтоноцет (г; род Remingtonocetus, семейство Remingtonocetidae); георгиацет (д; род Georgiacetus, семейство Protocetidae); дорудон (е; род Dorudon, семейство Basilosauridae); янджуцет (ж; род Janjucetus, семейство Janjucetidae); этиоцет (з; род Aetiocetus, семейство Aetiocetidae)


Подоспели и новые палеонтологические данные (рис. 2). Родство китов и парнокопытных подтверждалось находками костей голени ранних китов 13]. Был описан род Indohyus — парнокопытных, образующих ближайшую сестринскую группу по отношению к китам после их разделения с гиппопотамами 20]. Скелеты сухопутных предшественников китов, Ichthyolestes pinfoldi (размером с лису) и Pakicetus attocki (размером с волка), явно больше походили на скелеты парнокопытных, чем мезонихий, хотя морфологический анализ не подтверждал родства с гиппопотамами 21]. Однако при повторном анализе тех же скелетов ветвь гиппопотамов и китов была восстановлена 22]. Строение конечностей еще двух предков китов, Artiocetus clavis и Rodhocetus balochistanensis, также имеет общие черты со строением конечностей парнокопытных, но не мезонихий 23]. Построение филогенетических деревьев, учитывающих одновременно и геномные последовательности, и морфологические признаки современных китов, их предков и представителей вымерших линий, позволило датировать основные анатомические и физиологические изменения, привязав их к внутренним узлам филогенетического дерева 19, 24] (рис. 3).


М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

Рис. 3.[/b] Филогенетическое дерево китов, построенное с учетом геномных последовательностей и палеонтологических данных 24]. Основные анатомические и физиологические адаптации к жизни в воде, произошедшие в процессе эволюции китов, привязаны к внутренним ветвям дерева. Вымершие роды отмечены крестиком


Затем был проведен сравнительный анализ отдельных генов различных видов китов и других млекопитающих. Кроме того, были проанализированы полные геномы представителей двух подотрядов ныне живущих китов: зубатого кита — китайского речного дельфина, или байцзи* (Lipotes vexillifer) 25], и усатого кита — малого полосатика (Balaenoptera acutorostrata) 26]. Было также проведено сравнение больших фрагментов геномов ряда других китообразных: дельфина-бутылконоса (Tursiops truncatus), финвала (Balaenoptera physalus), бесперой морской свиньи (Neophocaena phocaenoides) 26]. Все это в совокупности позволило описать паттерн эволюции — положительный отбор (поощряющий изменения; оценивается как отношение потока значимых замен в последовательности гена к синонимичным) — и, наоборот, потерю функций генов вследствие инактивирующих мутаций (сдвигов рамки считывания, нонсенс-мутаций) и сопоставить наблюдаемые события, происходившие на молекулярном уровне, с макроскопическими изменениями в анатомии и физиологии животных.


Миоглобин: киты учатся нырять

Кислород в мышцах запасается в комплексе с белком миоглобином, который гомологичен гемоглобину крови, но эволюционно разошелся с ним уже очень давно. Погружение под воду на длительное время требует больших запасов кислорода, а значит, и большей концентрации миоглобина. Действительно, концентрация миоглобина у китов в 10–20 раз выше, чем у их наземных родственников 27]. Более того, концентрация миоглобина в скелетных мышцах выше у тех китов, у которых больше интервал между вдохами, и выше у взрослых особей по сравнению с детенышами, что, по-видимому, отражает постепенное уменьшение частоты дыхания с возрастом 28]. Аналогичный результат был получен и при анализе большего числа видов 29]. Учет концентрации миоглобина и массы тела позволяет объяснить большую часть вариаций в продолжительности погружений 30]. В то же время не было обнаружено никакой связи между способностью миоглобина связывать кислород и длительностью и глубиной погружений 29].

При чрезмерной концентрации миоглобина его молекулы агрегируют, теряют стабильность и становятся нефункциональными. Положительный отбор, действующий на миоглобин китов, привел к увеличению его стабильности за счет гидрофобных взаимодействий и образования дополнительных водородных связей. При этом наблюдается корреляция между стабильностью и концентрацией миоглобина у разных видов 31]. Приспособление к глубоководному нырянию произошло у общего предка зубатых и усатых китов до расхождения их ветвей. Способность погружаться на большие глубины усилилась у кашалота и несколько ослабла у дельфинов и морских свиней 32]. При этом у разных семейств наблюдаются параллельные замены 33]. Следует отметить, однако, что списки конкретных позиций, находящихся под действием положительного отбора, в разных статьях могут довольно значительно различаться вследствие неодинаковости выборок и вычислительных моделей. Эти различия, кстати, представляют собой интересную тему для будущего исследования.


М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

Рис. 4.[/b] Филогенетическое дерево китопарнокопытных и поверхностный заряд миоглобина (ZMb), показанный высотой ветви и ее цветом 34]. Указано положение вымерших предковых форм (обозначены крестиком) и критические аминокислотные замены, увеличивающие заряд (в прямоугольных рамках). Названия ныряющих и наземных видов подписаны синим и черным цветом соответственно


Совокупность этих наблюдений позволяет предсказывать продолжительность погружений для предков китов 34]. В самом деле, наблюдается линейная зависимость между поверхностным зарядом и максимальной концентрацией миоглобина в скелетных мышцах, а последняя линейно связана с логарифмом массы тела и логарифмом продолжительности вдоха. Массу тела вымершего животного можно оценить по его скелету. Для того чтобы узнать поверхностный заряд миоглобина у предкового вида, надо реконструировать аминокислотную последовательность белка. Пространственная структура миоглобина очень консервативна, а потому, зная последовательность предкового белка, легко смоделировать его структуру и подсчитать поверхностный заряд стандартными методами (рис. 4). Итак, теперь мы знаем все, что нужно, чтобы увидеть, как у предков китов постепенно увеличивалась максимальная продолжительность непрерывного пребывания под водой (рис. 5).

Дополнительные примеры молекулярных адаптаций к недостатку кислорода будут приведены далее, при обсуждении конкретных физиологических систем.


М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

Рис. 5.[/b] Зависимость максимального интервала между вдохами (tмакс) от максимальной концентрации миоглобина ([Mb]макс) и массы тела у китопарнокопытных 34]. По горизонтальной оси отложена масса тела, по вертикальной — максимальный интервал между вдохами. Концентрация миоглобина показана пунктирными линиями уровня. Выделены области значений, характерные для всех млекопитающих (светлым многоугольником) и для разных групп китов (темными). Точками показаны значения для ныне существующих животных, квадратами — предсказанные значения для вымерших предков китов


Мозг и органы чувств

Переход к жизни в водной среде сильно поменял органы чувств китов: зрение приспособилось к другому освещению; сильно редуцировалось (у усатых китов) или совсем исчезло (у зубатых) обоняние; появилась эхолокация в ультразвуковом диапазоне. При этом киты обладают самым большим среди млекопитающих головным мозгом, и у них, по всей видимости, имеется сложная система коммуникации. Многие исследователи пытались найти генетические корреляты этих изменений. Ряд наблюдений представляется весьма многообещающим, хотя, безусловно, уровня наших знаний о сложных регуляторных взаимодействиях в эмбриональном и эволюционном развитии млекопитающих недостаточно для того, чтобы говорить о прямых причинно-следственных связях.

Пожалуй, одна из основных проблем, связанных с работой мозга у китов, — необходимость поддерживать высокий уровень метаболизма, а значит, и потребления кислорода при значительном интервале между вдохами. Одним из решений оказалось повышение (в 4–15 раз) уровня экспрессии гена нейроглобина — белка, который участвует в запасании кислорода и защищает от его агрессивных форм ткани мозга 35]. Примечательно, что у ластоногих наблюдается другое приспособление — синтез нейроглобина не в нейронах, а в астроцитах.

Следы действия положительного отбора были найдены в гене микроцефалина, который контролирует размер мозга у млекопитающих, однако сила отбора не коррелировала с размером мозга современных китов 36]. В линии, ведущей к дельфинам, 27 из 228 генов, находящихся под действием положительного отбора, оказались связанными с нервной системой (у человека мутации в этих генах вызывают проблемы с интеллектом и влияют на синаптическую пластичность и сон) 37].

Последствия положительного отбора обнаружились также в генах, кодирующих белки, важные для развития слуховой системы: престин (моторный белок, который вырабатывается в волосковых наружных клетках внутреннего уха) 38, 39], трансмембранный белок TMC1 (механоэлектрический передатчик сигнала волосковых клеток внутреннего уха) и пежвакин (белок, функция которого не вполне ясна; мутации в соответствующем гене вызывают врожденную потерю слуха) 40], клаудин-14 (белок щелевых контактов, работающий в кортиевом органе внутреннего уха) 41]. Особенно интересно то, что во многих случаях параллельные изменения происходили и в генах летучих мышей, которые, как известно, используют эхолокацию. Иногда, как в случае генов, кодирующих кадерин-23 и его лиганд протокадерин-15 (белки, участвующие в образовании волосковых пучков), а также отоферин (белок, отвечающий на сигнал во внутренних волосковых клетках), ускорения эволюции не наблюдается, но параллелизм изменений у зубатых китов и летучих мышей свидетельствует о действии положительного отбора 42]. Логично предположить, что изменившиеся белки, кодируемые этими генами, как раз и позволяют слышать в ультразвуковом диапазоне. И действительно, прямая связь между изменениями аминокислотной последовательности белка и способностью воспринимать очень высокий ультразвук была показана для престина 43]. Среди 368 генов, находящихся под действием положительного отбора у дельфинов, существенную долю составляют те, которые связаны со слухом 44].

Как и следовало ожидать, утрата обоняния на молекулярном уровне проявляется как потеря генов, кодирующих рецепторы запахов. В результате мутаций они становятся псевдогенами и перестают кодировать функциональные белки, хотя и остаются в геноме 45]. То же касается и вкуса: анализ 10 генов, кодирующих полный репертуар рецепторов T2R для горького, и трех генов, кодирующих все типы рецепторов T1R для сладкого и умами, показал у 12 китов массивную потерю генов. Кроме того, ген, кодирующий рецептор PKD2L1 для кислого, — по-видимому, псевдоген, в то время как рецепторы для соленого функциональны 46]. В другой работе была показана потеря всех рецепторов, за исключением того, который воспринимает соленое 47]. Обеднение или утрата вкуса и обоняния случились у общего предка современных китов, что согласуется и с данными сравнительной анатомии 48].

Так как свет с разной длиной волны проникает в толщу воды с разной эффективностью, одним из приспособлений к водному образу жизни служит смещение максимума спектра поглощения зрительных пигментов. Так, у дельфина-бутылконоса этот максимум сдвинут в сторону коротких длин волн, к синей части спектра, у палочкового пигмента (родопсина) и колбочкового (длинноволнового опсина), причем исследования мутантных пигментов позволили установить конкретные аминокислотные остатки, отвечающие за такой сдвиг 49]. В то же время у водных млекопитающих, живущих на мелководье, такой адаптации не наблюдается, а спектры поглощения зрительных пигментов совпадают с аналогичными спектрами наземных видов 50]. В гене родопсина у китов положительный отбор затрагивает именно те аминокислотные остатки, мутации в которых приводят к сдвигу максимума поглощения в синюю часть спектра, ведь на глубину, куда ныряют эти животные, лучше всего проникает именно сине-зеленый свет 51]. С одной стороны, у китов наблюдается также сдвиг максимума поглощения у длинноволнового опсина в сторону синего света 52]. С другой — в их геномах есть и псевдоген коротковолнового опсина, нефункциональный из-за многочисленных мутаций, приводящих к сдвигу рамки считывания. Согласно результатам разных исследований, потеря функции случилась или до разделения на зубатых и усатых китов 53, 54], или независимо у тех и других 55]. Комбинация утраты коротковолнового опсина и сдвига максимума поглощения в коротковолновую часть спектра у длинноволнового опсина с родопсином выглядит парадоксально — возможно, дело в относительной датировке этих событий. Отмечают также, что переход к палочковому монохроматизму не сказался на гистологическом строении сетчатки и связанных с ней сигнальных структур, в частности биполярных клеток, взаимодействующих с колбочками, и синапсов колбочек 56], но, опять же, странно говорить о палочковом монохроматизме при сохранении даже одного типа опсина в колбочках. Следовало бы проверить их функциональность, ведь опыты на цветовосприятие у дельфинов кажутся вполне осуществимыми.


Другие функциональные системы

В любой быстро развивающейся области результаты конкретных исследований в деталях могут друг другу противоречить. Скажем, количество генов, находящихся под действием положительного отбора в геноме дельфина, разные исследователи оценили как 228 37], 368 44] и 376 57]. Функциональные системы, в которых особенно часто работают продукты таких генов, включают нервную и сердечно-сосудистую системы, энергетический метаболизм (в особенности глюкозы и липидов), развитие кожи и легких 34], транспорт и локализацию липидов, АТФазную активность, слух и мышечные сокращения 44], сегментацию и развитие мезодермы 57]. В то же время даже такие наборы генов, полученные разными методами (поучительно было бы сравнить полные наборы генов из этих работ), имеют много общего и вполне могут быть интерпретированы в терминах физиологических и анатомических адаптаций. Многие различия могут быть связаны не с изменением генов, а точнее, кодируемых ими белков, а с изменением работы генов — включением, выключением и интенсивностью экспрессии на разных стадиях развития. Однако возможности современных биоинформатики и геномики для оценки уровня экспрессии генов по анализу регуляторных мотивов в последовательностях ДНК не очень велики (для эукариот, с бактериями все проще), а ожидать массового потока данных по транскриптомам эмбрионов китов различных видов (для сравнительного анализа) было бы слишком оптимистично.


Анатомия

Одной из самых ярких анатомических адаптаций китов стало развитие ласт, сопровождавшееся существенной редукцией скелета конечностей. Парадоксальным образом этому процессу предшествовало восстановление пальцев, утраченных копытными предшественниками. И действительно, ген Hox12, контролирующий у млекопитающих развитие конечностей и пальцев, находится у китов под действием сильного положительного отбора, а удлинение полиаланинового тракта в гене Hox13 из той же регуляторной сети, наблюдающееся у китов, напоминает аналогичную мутацию у человека, ведущую к полидактилии 58]. У дельфинов обнаружились следы действия положительного отбора в гене Hox9, от которого также зависит развитие передних конечностей 59]. При тотальном анализе генома дельфина последствия положительного отбора были найдены в генах, отвечающих за сегментацию тела 57], мышечные сокращения 44] и развитие сердечно-сосудистой системы, легких и кожи 37].

Потеря оволосения может быть связана с изменением работы двух ключевых регуляторов роста волосяных фолликулов — генов Hr и FGF5 60]. Удивительно, но изменения произошли в противоположную сторону: FGF5 быстро эволюционировал, а Hr превратился в псевдоген. Впрочем, это согласуется с сигнальной ролью этих факторов: изменившийся FGF5, видимо, останавливает рост волос и переводит фолликулы в стадию восстановления, а отсутствие работающего Hr приводит к нарушениям в этой стадии. Псевдогенами стали также многие гены ?-кератинов, основных белков волос 61]. У усатых китов потеря зубов, похоже, сопровождалась превращением генов, кодирующих структурные белки зубной эмали энамелин и амелобластин, в псевдогены 62].


Физиология

В связи с переходом китов к морскому образу жизни естественно было ожидать приспособления к новой среде у аквапоринов и других белков, участвующих в осмотической регуляции. Анализ семи аквапориновых генов показал действие положительного отбора на ген аквапорина-2, специфического для ветви китов. У других аквапоринов действие положительного отбора завершилось до отделения китов от парнокопытных 63]. Изменения в аквапорине-2 и транспортере мочевины UT-A2 могут быть связаны с транспортом воды и мочевины, способствуя более высокой концентрации мочевины в моче и экономии воды 64]. В свою очередь, изменения в ангиотензиногене и ангиотензин-конвертирующем ферменте, по-видимому, связаны с необходимостью поддержания водно-солевого баланса в гиперосмотической среде 65].

Молекулярным коррелятом приспособления к более эффективному переносу кислорода стали параллельные замены и положительный отбор, который действует не только на миоглобин, но и на ?- и ?-гемоглобины (перенос кислорода в крови), а также на регуляторы тонуса сосудов и сокращения их стенок: эндотелины-1, -2 и -3, рецепторы эндотелина типов A и B, адренергический рецептор ?-1D и антидиуретический гормон 66].

Положительный отбор, действующий на мембранную часть сурфактантного белка C, мог способствовать приспособлению легких к циклу сжатий-раздуваний, важному для глубокого погружения при нырянии 67].

У дельфина последствия положительного отбора обнаружились в генах, участвующих в транспорте и метаболизме глюкозы и липидов, в том числе в митохондриях 37, 44], а также в трансмембранной ?-спирали второй субъединицы митохондриальной NADH-дегидрогеназы, возможно, задействованной в поддержании осмотического баланса митохондрий; в последнем случае наблюдались также многочисленные параллельные замены предкового аланина или валина на тирозин 68]. Замены в гене цитохрома b могли повлиять на эффективность энергетических процессов 69].


Микробиом и иммунитет

Новая водная среда и рацион — рыба, планктон — требовали и совершенно иного набора симбиотических бактерий. Анализ бактериального сообщества дельфинов показал существенное число уникальных видов по сравнению с наземными родственниками 70]. У усатых китов обнаружилась смесь видов бактерий, характерных для хищников и травоядных 71]. Авторы объясняют это особенностями диеты: пути катаболизма белков и затем аминокислот, характерные для хищников, должны работать при питании рыбой, а пути катаболизма полисахаридов — при питании планктонными ракообразными, имеющими хитиновую оболочку. Впрочем, последнее предположение выглядит странно: катаболизм хитина, особенно на первых стадиях, существенно отличается от катаболизма полисахаридов, составляющих клеточную стенку растений, например целлюлозы, общая же часть этих метаболических путей относится к центральному метаболизму и присутствует практически у всех бактерий.


М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

М. Гельфанд Молекулярная эволюция: как киты уходили под воду

Рис. 6.[/b] Филогенетическое дерево китов по отношению к корове и человеку, демонстрирующее потерю зубатыми китами генов Mx1 и Mx2, кодирующих белки, которые участвуют в противовирусном иммунитете 74]. Предполагаемое место потери этих генов отмечено пунктирной линией и стрелкой. Ветви с утраченными генами показаны красными линиями


Как бы то ни было, быстрая адаптация к новым, морским, микробиомам потребовала и эволюции генов иммунной системы. Toll-подобные рецепторы, узнающие липополисахариды, формируют первую линию взаимодействия с бактериями. Оказалось, что некоторые участки гена TLR4, кодирующего одного из представителей семейства этих рецепторов, изменяются существенно быстрее, чем при случайном дрейфе, и в них происходят параллельные, т. е. одинаковые, замены в разных эволюционных линиях 72]. Это служит свидетельством положительного отбора. Более того, выяснилось, что особенно сильно эволюция ускорилась во время перехода от сухопутного образа жизни к полуводному у общего предка китов и гиппопотамов и во время перехода к полностью водному образу жизни у предка китов. Моделирование пространственной структуры рецептора показывает, что приобретенные замены могут влиять на его взаимодействие с другими белками, участвующими в распознавании липополисахаридов, а стало быть, на иммунитет к грамотрицательным бактериям 73]. При этом у зубатых китов были потеряны гены Mx1 и Mx2, отвечающие за противовирусный иммунитет 74] (рис. 6).

***

Перечисленные в этом обзоре наблюдения носят достаточно отрывочный характер по трем причинам. Во-первых, нынешний уровень понимания того, как генетическая информация преобразуется в анатомические и физиологические особенности, явно недостаточен для систематического исследования функциональных систем организма и их эволюции. Во-вторых, для такого исследования не хватает данных — полностью секвенированных геномов ныне живущих китов, а тем более транскриптомов отдельных тканей и органов, желательно на разных стадиях развития. В-третьих, вполне вероятно, что разнообразия ныне живущих видов может оказаться недостаточно для полной эволюционной реконструкции событий, произошедших между разделением ветвей китов и гиппопотамов и разделением китов на основные современные ветви, ведь именно в эти 30 млн лет происходили основные морфологические изменения.

В заключение стоит отметить, что анализ геномов не только проливает свет на эволюцию китов, но и позволяет находить новые ныне живущие виды. В конце 1970-х годов японские китобои «поймали» восемь китов ранее неизвестного вида, похожих на финвалов. (Так деликатно написано в статье японских же авторов 75], на самом деле китов убили, потому что Япония — одна из немногих стран, до сих пор активно занимающаяся китобойным промыслом под вывеской научных исследований.) Туша животного того же вида была выброшена на берег в 1998 г. Спустя пять лет, в 2003 г., анализ геномных последовательностей и характерных анатомических особенностей позволил описать новый вид — полосатика Омуры (Balaenoptera omurai). Именно молекулярные свидетельства стали решающими в определении того, не относятся ли эти особи к уже известному виду — полосатикам Брайда (B. edeni). Одновременно разрешилось и существовавшее в литературе противоречие — относятся ли киты Брайда к одному виду или к двум (B. edeni и B. brydei). Оказалось, что к двум.

А самая свежая находка была сделана в июле этого года 76]. До сих пор были известны два вида клюворылых китов рода Berardius — клюворыл Бэрда, или северный плавун, живущий в северной части Тихого океана, и клюворыл Арну, или южный плавун, из Антарктики. Японские китобои знали о существовании редкой черной разновидности северных китов, имели для нее отдельное название «карасу» («ворон»), но не считали отдельным видом. Однако анализ митохондриальных геномов почти двух сотен китов Бэрда, в том числе и выделенных из музейных скелетов и китового мяса с японских рынков, позволил установить, что между черными китами и обычными серыми больше различий, чем между серыми и китами Арну. Это означает, что черные киты тоже должны рассматриваться как отдельный вид. Кстати, среди авторов статьи были и трое российских ученых — сотрудники биологического факультета МГУ имени М. В. Ломоносова И. Д. Федутин и О. А. Филатова и А. М. Бурдин из Камчатского филиала Тихоокеанского института географии ДВО РАН.

Автор благодарен фонду «Эволюция» за поддержку научно-популярных лекций, подготовка к которым помогла лучше осознать изложенный материал.

Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (проект 14-24-00155).

Литература
1.[/b] Beddard F. E. A book of whales. N.Y., 1900.
2.[/b] O’Leary M. A., Geisler J. H. The position of Cetacea within mammalia: phylogenetic analysis of morphological data from extinct and extant taxa // Syst. Biol. 1999. V. 48. P. 455–490.
3.[/b] Arnason U., Gullberg A., Janke A. Mitogenomic analyses provide new insights into cetacean origin and evolution // Gene. 2004. V. 333. P. 27–34. DOI: 10.1016/j.gene.2004.02.010.
4.[/b] Graur D., Higgins D. G. Molecular evidence for the inclusion of cetaceans within the order Artiodactyla // Mol. Biol. Evol. 1994. V. 11. P. 357–364.
5.[/b] Irwin D. M., Arnason U. Cytochrome b gene of marine mammals: phylogeny and evolution // J. Mammal. Evol. 1994. V. 2. P. 37–55. DOI: 10.1007/BF01464349.
6.[/b] Gatesy J., Hayashi C., Cronin M. A. et al. Evidence from milk casein genes that cetaceans are close relatives of hippopotamid artiodactyls // Mol. Biol. Evol. 1996. V. 13. P. 954–963.
7.[/b] Gatesy J. More DNA support for a Cetacea / Hippopotamidae clade: the blood-clotting protein gene gamma-fibrinogen // Mol. Biol. Evol. 1997. V. 14. P. 537–543.
8.[/b] Gatesy J., Milinkovitch M., Waddell V. et al. Stability of cladistic relationships between Cetacea and higher-level artiodactyl taxa // Syst. Biol. 1999. V. 48. P. 6–20.
9.[/b] Kleineidam R. G., Pesole G., Breukelman H. J. et al. Inclusion of cetaceans within the order Artiodactyla based on phylogenetic analysis of pancreatic ribonuclease genes // J. Mol. Evol. 1999. V. 48. P. 360–368.
10.[/b] Hasegawa M., Adachi J. Phylogenetic position of cetaceans relative to artiodactyls: reanalysis of mitochondrial and nuclear sequences // Mol. Biol. Evol. 1996. V. 13. P. 710–717.
11.[/b] Montgelard C., Catzeflis F. M., Douzery E. Phylogenetic relationships of artiodactyls and cetaceans as deduced from the comparison of cytochrome b and 12S rRNA mitochondrial sequences // Mol. Biol. Evol. 1997. V. 14. P. 550–559.
12.[/b] Ursing B. M., Arnason U. Analyses of mitochondrial genomes strongly support a hippopotamus-whale clad // Proc. Biol. Sci. 1998. V. 265. P. 2251–2255. DOI: 10.1098/rspb.1998.0567.
13.[/b] Gatesy J., Geisler J. H., Chang J. et al. A phylogenetic blueprint for a modern whale // Mol. Phylogenet. Evol. 2013. V. 66. P. 479–506. DOI: 10.1016/j.ympev.2012.10.012.
14.[/b] Shimamura M., Yasue H., Ohshima K. et al. Molecular evidence from retroposons that whales form a clade within even-toed ungulates // Nature. 1997. V. 388. P. 666–670. DOI: 10.1038/41759.
15.[/b] Shimamura M., Abe H., Nikaido M. et al. Genealogy of families of SINEs in cetaceans and artiodactyls: the presence of a huge superfamily of tRNA(Glu)-derived families of SINEs // Mol. Biol. Evol. 1999. V. 16. P. 1046–1060.
16.[/b] Nikaido M., Rooney A. P., Okada N. Phylogenetic relationships among cetartiodactyls based on insertions of short and long interpersed elements: hippopotamuses are the closest extant relatives of whales // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. V. 96. P. 10261–10266.
17.[/b] Zhou X., Xu S., Yang Y. et al. Phylogenomic analyses and improved resolution of Cetartiodactyla // Mol. Phylogenet. Evol. 2011. V. 61. P. 255–264. DOI: 10.1016/j.ympev.2011.02.009.
18.[/b] Hassanin A., Delsuc F., Ropiquet A. et al. Pattern and timing of diversification of Cetartiodactyla (Mammalia, Laurasiatheria), as revealed by a comprehensive analysis of mitochondrial genomes // C. R. Biol. 2012. V. 335. P. 32–50. DOI: 10.1016/j.crvi.2011.11.002.
19.[/b] Thewissen J. G., Madar S. I. Ankle morphology of the earliest Cetaceans and its implications for the phylogenetic relations among ungulates // Syst. Biol. 1999. V. 48. P. 21–30.
20.[/b] Thewissen J. G., Cooper L. N., Clementz M. T. et al. Whales originated from aquatic artiodactyls in the Eocene epoch of India // Nature. 2007. V. 450. P. 1190–1194. DOI: 10.1038/nature06343.
21.[/b] Thewissen J. G., Williams E. M., Roe L. J. et al. Skeletons of terrestrial cetaceans and the relationship of whales to artiodactyls // Nature. 2001. V. 413. P. 277–281. DOI: 10.1038/35095005.
22.[/b] Geisler J. H., Theodor J. M. Hippopotamus and whale phylogeny // Nature. 2009. V. 458. E1–E4. DOI: 10.1038/nature07776.
23.[/b] Gingerich P. D., Haq M., Zalmout I. S. et al. Origin of whales from early artiodactyls: hands and feet of Eocene Protocetidae from Pakistan // Science. 2001. V. 293. P. 2239–2242. DOI: 10.1126/science.1063902.
24.[/b] McGowen M. R., Gatesy J., Wildman D. E. Molecular evolution tracks macroevolutionary transitions in Cetacea // Trends Ecol. Evol. 2014. V. 29. P. 336–346. DOI: 10.1016/j.tree.2014.04.001.
25.[/b] Zhou X., Sun F., Xu S. et al. Baiji genomes reveal low genetic variability and new insights into secondary aquatic adaptations // Nat. Commun. 2013. V. 4. P. 2708. DOI: 10.1038/ncomms3708.
26.[/b] Yim H. S., Cho Y. S., Guang X. et al. Minke whale genome and aquatic adaptation in cetaceans // Nat. Genet. 2014. V. 46. P. 88–92. DOI: 10.1038/ng.2835.
27.[/b] Kooyman G. L., Ponganis P. J. The physiological basis of diving to depth: birds and mammals // Annu. Rev. Physiol. 1998. V. 60. P. 19–32.
28.[/b] Dolar M. L., Suarez P., Ponganis P. J. et al. Myoglobin in pelagic small cetaceans // J. Exp. Biol. 1999. V. 202. P. 227–236.
29.[/b] Helbo S., Fago A. Functional properties of myoglobins from five whale species with different diving capacities // J. Exp. Biol. 2012. V. 215. P. 3403–3410. DOI: 10.1242/jeb.073726.
30.[/b] Noren S. R., Williams T. M. Body size and skeletal muscle myoglobin of cetaceans: adaptations for maximizing dive duration // Comp. Biochem. Physiol. A Mol. Integr. Physiol. 2000. V. 126. P. 181–191. DOI: 10.1016/S1095-6433(00)00182-3.
31.[/b] Dasmeh P., Kepp K. P. Bridging the gap between chemistry, physiology, and evolution: quantifying the functionality of sperm whale myoglobin mutants // Comp. Biochem. Physiol. A Mol. Integr. Physiol. 2012. V. 161. P. 9–17. DOI: 10.1016/j.cbpa.2011.07.027.
32.[/b] Holm J., Dasmeh P., Kepp K. P. Tracking evolution of myoglobin stability in cetaceans using experimentally calibrated computational methods that account for generic protein relaxation // Biochim. Biophys. Acta. 2016. V. 1864. P. 825–834. DOI: 10.1016/j.bbapap.2016.04.004.
33.[/b] Nery M. F., Arroyo J. I., Opazo J. C. Accelerated evolutionary rate of the myoglobin gene in long-diving whales // J. Mol. Evol. 2013. V. 76. P. 380–387. DOI: 10.1007/s00239-013-9572-1.
34.[/b] Mirceta S., Signore A. V., Burns J. M. et al. Evolution of mammalian diving capacity traced by myoglobin net surface charge // Science. 2013. V. 340. P. 1234192. DOI: 10.1126/science.1234192.
35.[/b] Schneuer M., Flachsbarth S., Czech-Damal N. U. et al. Neuroglobin of seals and whales: evidence for a divergent role in the diving brain // Neuroscience. 2012. V. 223. P. 35–44. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2012.07.052.
36.[/b] McGowen M. R., Montgomery S. H., Clark C. et al. Phylogeny and adaptive evolution of the brain-development gene microcephalin (MCPH1) in cetaceans // BMC Evol. Biol. 2011. V. 11. P. 98. DOI: 10.1186/1471-2148-11-98.
37.[/b] McGowen M. R., Grossman L. I., Wildman D. E. Dolphin genome provides evidence for adaptive evolution of nervous system genes and a molecular rate slowdown // Proc. Biol. Sci. 2012. V. 279. P. 3643–3651. DOI: 10.1098/rspb.2012.0869.
38.[/b] Li Y., Liu Z., Shi P. et al. The hearing gene Prestin unites echolocating bats and whales // Curr. Biol. 2010. V. 20. R55–R56. DOI: 10.1016/j.cub.2009.11.042.
39.[/b] Liu Y., Cotton J. A., Shen B. et al. Convergent sequence evolution between echolocating bats and dolphins // Curr. Biol. 2010. V. 20. R53–R54. DOI: 10.1016/j.cub.2009.11.058.
40.[/b] Davies K. T., Cotton J. A., Kirwan J. D. et al. Parallel signatures of sequence evolution among hearing genes in echolocating mammals: an emerging model of genetic convergence // Heredity. 2012. V. 108. P. 480–489. DOI: 10.1038/hdy.2011.119.
41.[/b] Xu H., Liu Y., He G. et al. Adaptive evolution of tight junction protein claudin-14 in echolocating whales // Gene. 2013. V. 530. P. 208–214. DOI: 10.1016/j.gene.2013.08.034.
42.[/b] Shen Y. Y., Liang L., Li G. S. et al. Parallel evolution of auditory genes for echolocation in bats and toothed whales // PLoS Genet. 2012. V. 8. e1002788. DOI: 10.1371/journal.pgen.1002788.
43.[/b] Liu Y., Rossiter S. J., Han X. et al. Cetaceans on a molecular fast track to ultrasonic hearing // Curr. Biol. 2010. V. 20. P. 1834–1839. DOI: 10.1016/j.cub.2010.09.008.
44.[/b] Sun Y. B., Zhou W. P., Liu H. Q. et al. Genome-wide scans for candidate genes involved in the aquatic adaptation of dolphins // Genome Biol. Evol. 2013. V. 5. P. 130–139. DOI: 10.1093/gbe/evs123.
45.[/b] McGowen M. R., Clark C., Gatesy J. The vestigial olfactory receptor subgenome of odontocete whales: phylogenetic congruence between gene-tree reconciliation and supermatrix methods // Syst. Biol. 2008. V. 57. P. 574–590. DOI: 10.1080/10635150802304787.
46.[/b] Feng P., Zheng J., Rossiter S. J. et al. Massive losses of taste receptor genes in toothed and baleen whales // Genome Biol. Evol. 2014. V. 6. P. 1254–1265. DOI: 10.1093/gbe/evu095.
47.[/b] Zhu K., Zhou X., Xu S. The loss of taste genes in cetaceans // BMC Evol. Biol. 2014. V. 14. P. 218. DOI: 10.1186/s12862-014-0218-8.
48.[/b] Kishida T., Thewissen J., Hayakawa T. et al. Aquatic adaptation and the evolution of smell and taste in whales // Zoological Lett. 2015. V. 13. P. 9. DOI: 10.1186/s40851-014-0002-z.
49.[/b] Fasick J. I., Robinson P. R. Mechanism of spectral tuning in the dolphin visual pigments // Biochemistry. 1998. V. 37. P. 433–438. DOI: 10.1021/bi972500j.
50.[/b] Fasick J. I., Robinson P. R. Spectral-tuning mechanisms of marine mammal rhodopsins and correlations with foraging depth // Vis. Neurosci. 2000. V. 17. P. 781–788.
51.[/b] Dungan S. Z., Kosyakov A., Chang B. S. Spectral tuning of killer whale (Orcinus orca) rhodopsin: evidence for positive selection and functional adaptation in a cetacean visual pigment // Mol. Biol. Evol. 2016. V. 33. P. 323–336. DOI: 10.1093/molbev/msv217.
52.[/b] Newman L. A., Robinson P. R. Cone visual pigments of aquatic mammals // Vis. Neurosci. 2005. V. 22. P. 873–879. DOI: 10.1017/S0952523805226159.
53.[/b] Fasick J. I., Cronin T. W., Hunt D. M. et al. The visual pigments of the bottlenose dolphin (Tursiops truncatus) // Vis. Neurosci. 1998. V. 15. P. 643–651.
54.[/b] Levenson D. H., Dizon A. Genetic evidence for the ancestral loss of short-wavelength-sensitive cone pigments in mysticete and odontocete cetaceans // Proc. Biol. Sci. 2003. V. 270. P. 673–679. DOI: 10.1098/rspb.2002.2278.
55.[/b] Meredith R. W., Gatesy J., Emerling C. A. et al. Rod monochromacy and the coevolution of cetacean retinal opsins // PLoS Genet. 2013. V. 9. e1003432. DOI: 10.1371/journal.pgen.1003432.
56.[/b] Schweikert L. E., Fasick J. I., Grace M. S. Evolutionary loss of cone photoreception in balaenid whales reveals circuit stability in the mammalian retina // J. Comp. Neurol. 2016. V. 524. P. 2873–2885. DOI: 10.1002/cne.23996.
57.[/b] Nery M. F., Gonzalez D. J., Opazo J. C. How to make a dolphin: molecular signature of positive selection in cetacean genome // PLoS One. 2013. V. 8. e65491. DOI: 10.1371/journal.pone.0065491.
58.[/b] Wang Z., Yuan L., Rossiter S. J. et al. Adaptive evolution of 5’HoxD genes in the origin and diversification of the cetacean flipper // Mol. Biol. Evol. 2009. V. 26. P. 613–622. DOI: 10.1093/molbev/msn282.
59.[/b] Liang L., Shen Y. Y., Pan X. W. et al. Adaptive evolution of the Hox gene family for development in bats and dolphins // PLoS One. 2013. V. 8. e65944. DOI: 10.1371/journal.pone.0065944.
60.[/b] Chen Z., Wang Z., Xu S. et al. Characterization of hairless (Hr) and FGF5 genes provides insights into the molecular basis of hair loss in cetaceans // BMC Evol. Biol. 2013. V. 13. P. 34. DOI: 10.1186/1471-2148-13-34.
61.[/b] Nery M. F., Arroyo J. I., Opazo J. C. Increased rate of hair keratin gene loss in the cetacean lineage // BMC Genomics. 2014. V. 15. P. 869. DOI: 10.1186/1471-2164-15-869.
62.[/b] Demere T. A., McGowen M. R., Berta A. et al. Morphological and molecular evidence for a stepwise evolutionary transition from teeth to baleen in mysticete whales // Syst. Biol. 2008. V. 57. P. 15–37. DOI: 10.1080/10635150701884632.
63.[/b] Sao Pedro S. L., Alves J. M., Barreto A. S. et al. Evidence of positive selection of aquaporins genes from Pontoporia blainvillei during the evolutionary process of cetaceans // PLoS One. 2015. V. 10. e0134516. DOI: 10.1371/journal.pone.0134516.
64.[/b] Wang J., Yu X., Hu B. et al. Physicochemical evolution and molecular adaptation of the cetacean osmoregulation-related gene UT-A2 and implications for functional studies // Sci. Rep. 2015. V. 5. P. 8795. DOI: 10.1038/srep08795.
65.[/b] Xu S., Yang Y., Zhou X. et al. Adaptive evolution of the osmoregulation-related genes in cetaceans during secondary aquatic adaptation // BMC Evol. Biol. 2013. V. 13. P. 189. DOI: 10.1186/1471-2148-13-189.
66.[/b] Tian R., Wang Z., Niu X. et al. Evolutionary genetics of hypoxia tolerance in cetaceans during diving // Genome Biol. Evol. 2016. V. 8. P. 827–839. DOI: 10.1093/gbe/evw037.
67.[/b] Foot N. J., Orgeig S., Donnellan S. Positive selection in the N-terminal extramembrane domain of lung surfactant protein C (SP-C) in marine mammals // J. Mol. Evol. 2007. V. 65. P. 12–22. DOI: 10.1007/s00239-006-0083-1.
68.[/b] Caballero S., Duchene S., Garavito M. F. et al. Initial evidence for adaptive selection on the NADH subunit two of freshwater dolphins by analyses of mitochondrial genomes // PLoS One. 2015. V. 10. e0123543. DOI: 10.1371/journal.pone.0123543.
69.[/b] McClellan D. A., Palfreyman E. J., Smith M. J. et al. Physicochemical evolution and molecular adaptation of the cetacean and artiodactyl cytochrome b proteins // Mol. Biol. Evol. 2005. V. 22. P. 437–455. DOI: 10.1093/molbev/msi028.
70.[/b] Bik E. M., Costello E. K., Switzer A. D. et al. Marine mammals harbor unique microbiotas shaped by and yet distinct from the sea // Nat. Commun. 2016. V. 7. P. 10516. DOI: 10.1038/ncomms10516.
71.[/b] Sanders J. G., Beichman A. C., Roman J. et al. Baleen whales host a unique gut microbiome with similarities to both carnivores and herbivores // Nat. Commun. 2015. V. 6. P. 8285. DOI: 10.1038/ncomms9285.
72.[/b] Shen T., Xu S., Wang X. et al. Adaptive evolution and functional constraint at TLR4 during the secondary aquatic adaptation and diversification of cetaceans // BMC Evol. Biol. 2012. V. 12. P. 39. DOI: 10.1186/1471-2148-12-39.
73.[/b] Shishido R., Ohishi K., Suzuki R. et al. Cetacean Toll-like receptor 4 and myeloid differentiation factor 2, and possible cetacean-specific responses against gram-negative bacteria // Comp. Immunol. Microbiol. Infect. Dis. 2010. V. 33. e89–e98. DOI: 10.1016/j.cimid.2010.03.003.
74.[/b] Braun B. A., Marcovitz A., Camp J. G. et al. Mx1 and Mx2 key antiviral proteins are surprisingly lost in toothed whales // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 30. P. 8036–8040. DOI: 10.1073/pnas.1501844112.
75.[/b] Wada S., Oishi M., Yamada T. K. A newly discovered species of living baleen whale // Nature. 2003. V. 426. P. 278–281. DOI: 10.1038/nature02103.
76.[/b] Morin P. A., Baker C. S., Brewer R. S. et al. Genetic structure of the beaked whale genus Berardius in the North Pacific, with genetic evidence for a new species // Marine Mammal. Science. 2016. DOI: 10.1111/mms.12345.

* До 1900 г. популяция составляла несколько тысяч особей, однако в 2007 г. вид уже был объявлен исчезнувшим.

08 июль 2019 /
  • Не нравится
  • 0
  • Нравится

Похожие новости

Ученые нашли ген молодости

Американские ученые выяснили, из-за чего у молодых раны заживают довольно быстро по сравнению со стариками, и тем самым они открыли источник молодости. Именно гены Lin28a и IMP1 участвуют в процессе

Ученые обнаружили неизвестный вид в родословной человека

Ученые сделали анализ гена неандертальца и денисовского человека и получив довольно полную информацию о ДНК этих видов оно выяснили, что два вида передали часть некоторых генов современным людям, к

Проглоченные китами

В середине XIX столетия, когда выдающийся американский писатель -романтик, автор морских автобиографических повестей, Герман Мелвилл создал свой первый приключенческий роман «Тайпи», ему мало кто
Комментарии

НАПИСАТЬ КОММЕНТАРИЙ

Ваше Имя:
Ваш E-Mail:
Код:
Кликните на изображение чтобы обновить код, если он неразборчив
Введите код:
Популярные новости
Дешевый хостинг: преимущества и недостаткиБокал шампанского на термограмме«Золотой» астероид угрожает мировой экономике, заявили экспертыПросмотр фильмов онлайнНебольшим планетам-океанам пообещали долгую жизнь в обитаемой зонеПрелюдия истинной многоклеточности или ранние эволюционные эксперименты?Как выбрать кондиционер для домаОбыкновенная солнечная рыба