» » На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов

На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов


На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов

На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов

Рис. 1. A — золотарник высочайший (Solidago altissima). B и C — личинка и имаго питающегося на нем золотарникового листоеда (Trirhabda virgata). Изображение из статьи A. Kalske et al., 2019. Insect Herbivory Selects for Volatile-Mediated Plant-Plant Communication


Растения могут обороняться от фитофагов (растительноядных животных) разными способами, но все они так или иначе сводятся к двум основным типам: постоянной и индуцированной защите. Постоянная защита «активирована» всегда (примером могут служить колючки), а индуцированная защита (например, ядовитые химические вещества) идет в дело только после того, как на растение кто-то напал и повредил его. Постоянная защита должна быть выгодна при постоянной угрозе быть съеденным, а индуцированная — при низком или непредсказуемом уровне опасности. Американские биологи изучили, как меняется выбор защитных стратегий у многолетнего растения золотарника высочайшего (Solidago altissima) на разных стадиях сукцессии (зарастания заброшенного поля), и получили весьма контринтуитивные результаты. Оказалось, что индуцированная защита наиболее сильна в середине сукцессии, когда растения поедаются наиболее активно. А в поздней сукцессии (15 лет), когда растения почти никто не трогает, в популяции остаются только те генотипы, которые используют постоянную защиту, — видимо, потому что другие не прошли естественный отбор в годы высокого уровня активности фитофагов.

Растительноядные животные (фитофаги) — один из важнейших факторов окружающей среды для растений. Для защиты от них растения выработали в ходе эволюции разнообразный арсенал защитных приспособлений — химических, физических (которыми являются, например, волоски или жесткие колючки) и даже биологических (например, привлечение муравьев; см. новости Гусеницам проще сменить кормовое растение, чем вступать с ним в «гонку вооружений», «Элементы», 30.09.2017 и Фиджийские муравьи сами выращивают для себя жилища, «Элементы», 22.11.2016). Каждая из этих адаптаций может присутствовать всегда (постоянная защита), а может возникать (или, чаще, усиливаться) в ответ на воздействие фитофагов — это так называемая индуцированная защита (см. Inducible plant defenses against herbivory). Например, известно, что растения табака вырабатывают больше никотина при повреждении. Индуцированная защита, как считается, поддерживается естественным отбором в условиях непредсказуемых или сильно варьирующих атак со стороны фитофагов, так как позволяет направлять больше ресурсов на рост и размножение в «спокойные» времена. Постоянная защита, наоборот, должна развиваться в условиях постоянных сильных атак со стороны фитофагов, или высокой цены неотраженной атаки (фитофаг приходит редко, но если уж он пришел, то съест все растение).

Как и в случае со многими другими ресурсоемкими приспособлениями в живой природе, растениям приходится «выбирать», какой тип защиты использовать: на оба ресурсов обычно не хватает. Такая ситуация — наличие отрицательной корреляции между разными признаками (разными типами защиты в данном случае) — называется «трейдоффом» (калька с английского trade-off). И трейдофф действительно наблюдается: генотипы растений с сильной постоянной защитой почти не могут давать индуцированную реакцию, и наоборот (J. Koricheva et al., 2004. Meta-analysis of trade-offs among plant antiherbivore defenses: are plants jacks-of-all-trades, masters of all?). При этом, так как отбор в разные моменты времени и в разных местообитаниях благоприятствует то одному, то другому типу защиты, они оба могут сосуществовать внутри вида и даже в одной популяции. Полного вытеснения может не происходить по разным причинам: либо потому что направление отбора сменилось и более приспособленный вариант стал не таким уж и полезным, либо потому что менее приспособленные в общем масштабе варианты выигрывают в каких-то локальных условиях (например, для растений это могут быть более или менее освещенные участки).

Одна из наиболее явных причин такого переменного во времени и пространстве отбора для популяций растений — сукцессии, то есть закономерные смены сообществ на одной территории (например, смена березняка ельником или зарастание болота). Обычно этот процесс изучается на уровне реакции целого сообщества, но Айно Кальске (Aino Kalske) и Андре Кесслер (Andre Kessler) из Корнеллского университета (США) решили посмотреть, как популяции одного и того же вида реагируют на изменения пресса со стороны фитофагов на разных стадиях развития травянистого сообщества.

В качестве объекта они выбрали золотарник высочайший (Solidago altissima) (рис. 1, А) — многолетнее сложноцветное, популяции которого живут на заброшенных полях на протяжении десятилетий, переживая изменения в составе окружающей растительности и пресса фитофагов. Кстати, активно разрастающийся аналогичных местообитаниях в России золотарник канадский (Solidago canadensis) иногда рассматривается как синоним этого полиморфного вида.

Согласно гипотезе авторов, слабый пресс со стороны фитофагов, наблюдающийся в этом сообществе на ранних стадиях сукцессии (M. Howard et al., 2018. Eco-evolutionary processes affecting plant–herbivore interactions during early community succession), будет способствовать отбору генотипов с низким уровнем постоянной и индуцированной защиты, затем, на более поздних стадиях, из-за усиления активности фитофагов преимущество перейдет к генотипам с высоким уровнем индуцированной защиты, а если атаки фитофагов не прекратятся и станут более постоянными и предсказуемыми, то отбор будет поддерживать генотипы с высоким уровнем постоянной защиты.

Хотя золотарником питаются более сотни видов членистоногих, наибольший ущерб в месте исследования ему наносят жуки-листоеды Trirhabda virgata (рис. 1, В и С) и Microrhopala vittata. Ранее было показано, что устойчивость к ним наследуется и может эволюционировать в течение одного десятилетия: популяции, не сталкивающиеся с этими фитафагами, теряют устойчивые генотипы (R. F. Bode, A. Kessler, 2012. Herbivore pressure on goldenrod (Solidago altissima L., Asteraceae): its effects on herbivore resistance and vegetative reproduction). Основной способ индуцированной защиты золотарника — выработка в листьях фенольных соединений и дитерпеновых кислот.

Исследование проводились в полях ДаНЛОпов (Dunlop meadow) в штате Нью-Йорк, где с 2002 года Корнеллский университет проводит эксперименты по изучению сукцессии на заброшенных полях. Поле было поделено на участки размером 30x30 м2, которые на три года засевали кукурузой, после чего в течение шести лет они зарастали естественной растительностью. Так как разные участки засевались в разное время, то одновременно на поле можно было найти разные стадии сукцессии (рис. 2). Кроме того, два участка оставались нетронутыми в течение 14 и 15 лет (исследование проводили в 2017 году) — они трактовались, как иллюстрация «поздней сукцессии». В течение трех «кукурузных» лет участки обрабатывали гербицидом глифосатом, чтобы удостовериться, что последующая шестилетняя сукцессия начинается с семян, а не уже проросших растений. Авторы исходят из того, что из-за небольшого размера экспериментального поля, абиотические условия на участках схожи, а их заселение золотарником начинается со схожего набора генотипов, представленного в семенах в почве.


На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов

Рис. 2. Аэрофотография экспериментального поля, разделенного на участки, находящиеся на разных стадиях девятилетней последовательности: три года засевания кукурузой, и шесть лет зарастания сорной растительностью, в том числе золотарником высочайшим. Два участка (late succession) не засевались 14 и 15 лет. Изображение из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Ecology


В 2017 году исследователи в течение всего сезона развития золотарника каждые три недели учитывали обилие двенадцати видов фитофагов, среди которых были и поедатели листьев, и листовые и стеблевые минеры (прокладывающие внутри тканей растений длинные ходы — мины), и галлобразователи (см. Галл).

Чтобы изучить уровень защиты от фитофагов в золотарниках из разных стадий сукцессии, исследователи собрали от 10 до 15 особей (под особью они понимали совокупность рамет — генетически идентичных стеблей, связанных общим корневищем) на участках, которые претерпели 1, 2, 4, 6 и 14 лет сукцессии после прекращения возделывания кукурузы. Выкопанные золотарники были перенесены в оранжерею, где их корневища дважды дорастили до новых побегов, чтобы избавиться от возможного влияния фитофагов, с которыми растения контактировали в поле.

Потом растения высадили в открытый грунт и разделили на «поврежденную» и контрольную группу. В первом случае на лист высаживали одну голодную личинку золотарникового листоеда (T. virgata) и давали ей питаться четыре дня (за это время жук съедал около 10% листвы). Контрольные растения оставались нетронутыми — соответственно, у них не запускалась индуцированная защита. Далее с каждого растения брали по два листа. В одном из них исследовали химический состав защитных веществ, а другой использовался в следующем эксперименте: на трое суток в чашке Петри на него высаживали голодную личинку того же золотарникового листоеда, после чего определяли, как сильно личинка увеличила массу, и как сильно был объеден лист. Эти измерения показывали, насколько личинка готова есть лист — и насколько он идет ей впрок.

Анализ сообществ фитофагов показал, что в первые годы сукцессии их состав существенно различается от участка к участку, но к 5–6 году смещается в сторону преобладания наиболее активных потребителей золотарника в регионе, T. virgata и M. vittata (рис. 3). Два участка с 15-летней сукцессией оказались сходны между собой и похожи на часть участков с ранних стадий сукцессии, обилие вышеупомянутых жуков на них также снизилось.


На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов

Рис. 3. Сообщества фитофагов на золотарниках, сходство которых изображено с помощью неметрического многомерного шкалирования: чем ближе друг к другу лежат черные кружочки с числами (обозначающими, сколько лет прошло с начала сукцессии), тем более похож состав фитофагов. Буквенные обозначения изображают обилие отдельных видов фитофагов в этом пространстве. Видно, что участки возрастом 5–6 лет похожи друг на друга и в основном населены M. vittata и T. virgata. Обозначения фитофагов: Acar — муха-галлица Asteromyia carbonifera, Cmar — клоп-кружевница Corythucha marmorata, Dich — выемчатокрылые моли Dichomeris spp., Escu — моль-листовертка Epiblema scudderiana, Esol — муха-пестрокрылка Eurosta solidaginis, Mvit — жук-листоед Microrhopala vittata, OpPh — минирующие мухи Ophiomyia sp. и Phytomyza sp., Pspu — пенница Philaenus spumarius, Rsol — муха-галлица Rhopalomyia solidaginis, Tvir — жук-листоед Trirhabda virgata, Ucal — тля Uroleucon caligatum. Рисунок из обсуждаемой статьи в Ecology


Результаты экспериментов по поеданию жуками золотарников анализировали с помощью дисперсионного анализа, выявляя влияние на уровень проявляемой защиты и содержание защитных веществ двух факторов — типа экспериментальной группы (различаются ли золотарники из контрольной и «поеденной» группы?) и этапа сукцессии (различаются ли золотарники, взятые с участков разного возраста?), — а также их взаимодействие (то есть различаются ли эффекты разных вариантов опыта на разных этапах сукцессии, или же различия между группами не зависят от возраста?). Этап сукцессии включался в анализ двумя способами: либо просто как год с окончания выращивания кукурузы, либо условно выделяемая «стадия»: ранняя (1–2 года), средняя (4–6 лет) и поздняя (14 лет).

Эксперименты показали, что личинки жуков-листоедов хуже питались и росли на золотарниках, подвергшихся незадолго до этого атаке фитофагов, — именно этот результат говорит о наличии индуцированной защиты. При этом стадия сукцессии не влияла на скорость набора массы личинками ни сама по себе, ни во взаимодействии с вариантом опыта — то есть жуки хуже росли на уже поеденных золотарниках одинаково хуже по сравнению с нетронутыми независимо от того, с какой стадии сукцессии были взяты растения. Результаты по темпам потребления личинками зеленой массы оказались интереснее: личинки хуже ели золотарники из «поеденной» группы только в том случае, если эти особи были взяты из середины сукцессионного ряда (4–6 лет после начала сукцессии, рис. 4).


На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов

Рис. 4. Относительная скорость потребления золотарниковыми листоедами листвы золотарника высочайшего, взятого с разных стадий сукцессии и подвергшегося (damage) или не подвергшегося (control) предварительно поеданию этим же видом фитофага. Обратите внимание, что скорость потребления обратно зависит от устойчивости золотарника: чем ниже значение по вертикальной оси, тем более устойчив золотарник к поеданию. Звездочками отмечены значимые различия между подвергшимися и не подвергшимися атакам фитофагов золотарниками, свидетельствующие о существовании индуцированной защиты. Возраст участков, с которых были взяты растения, обозначен или как год с начала сукцессии (А), или как стадия сукцессии (В): ранняя, средняя и поздняя. Рисунок из обсуждаемой статьи в Ecology


Химический анализ выявил, что в «поеденных» золотарниках увеличивалась продукция производных дитерпеновой кислоты, а особи из середины сукцессии содержали меньше флавоноидов. Ни стадия сукцессии, ни экспериментальная группа не влияли на содержание производных кофейной и кумаровой кислот, а также общий уровень вторичных метаболитов.

Также обнаружилось, что скорость роста жуков отрицательно коррелировала с содержанием в листе производных кофейной и кумаровой кислот, но положительно — с содержанием флавоноидов, содержание же производных дитерпеновой кислоты никак не коррелировало с ростом жуков. При этом ни один из исследованных классов веществ не влиял на потребление личинками листьев.

Наконец, в полном согласии с предыдущими исследованиями, постоянная и индуцированная защиты сильно отрицательно коррелировали друг с другом: у золотарников с высоким уровнем одной защиты был низкий уровень другой (рис. 5, слева).


На разных этапах сукцессии золотарник использует разные стратегии защиты от фитофагов

Рис. 5. Слева — трейдофф (отрицательная зависимость) между индуцированной и постоянной защитой от фитофагов у золотарника высочайшего. Уровень индуцированной защиты измеряли как разность относительного потребления золотарниковыми листоедами листвы данного генотипа золотарника в контрольном и «поврежденном» варианте опыта. Уровень постоянной защиты измеряли как величину, обратную относительному потреблению листьев в контроле. Цвет кружочков обозначает стадию сукцессии, с которой были взяты генотипы золотарников: ранняя (белые), средняя (серые) и поздняя (черные). График из обсуждаемой статьи в Ecology. Справа — Зависимость скорости роста золотарникового листоеда от содержания флавоноидов в листьях золотарников. График из дополнительных материалов к обсуждаемой статье в Ecology


Итак, исследование показало, что наиболее сильный пресс со стороны специализированных фитофагов золотарники испытывают в середине сукцессии, а не в начале и не в конце. Значит ли это, что популяция оказывается наименее устойчивой к поедателям спустя 4–6 лет после возникновения? Скорее всего, ситуация сложнее.

В первые годы фитофаги мало атакуют участки с золотарниками, так как их там еще мало — и, кроме того, ранее было показано, что насекомые не сразу заселяют вновь возникшие популяции. А вот малое число этих жуков на пятнадцатилетних участках плохо объясняется тем, что они туда «не добрались» — их новые поколения вынуждены расселяться из основательно поеденных участков, и богатые золотарником поздние стадии сукцессии должны их привлекать.

Так как выбор того, где обосноваться, у золотарниковых листоедов зависит от качества пищи (A. L. Herzig Root, 1996. Colonization of host patches following long-distance dispersal by a goldenrod beetle, Trirhabda virgata), то получается, что «поздние» золотарники жукам не по вкусу, но при этом у них не обнаруживается индуцированной защиты. А раз два вида защиты отрицательно коррелируют друг с другом (рис. 5), то на этих участках представлены в основном генотипы с высоким уровнем постоянной защиты. Но при этом уровень фитофагии там такой же низкий, как в начале сукцессии. Значит, отбор скорее должен способствовать индуцированной защите!

Авторы предполагают следующий сценарий, объясняющий это несоответствие. Где-то после пятого года золотарник перестает возобновляться семенами, так что далее на каждом конкретном участке существуют только определенные клоны. И высокий уровень поедания в средней сукцессии способствовал более активному разрастанию генотипов с высоким уровнем постоянной защиты. Поэтому к поздней сукцессии, когда низкий уровень поедания мог бы снова благоприятствовать индуцированной защите, таких генотипов уже не осталось.

Некоторые из полученных результатов, впрочем, выглядят контринтуитивно. Так, золотарниковый листоед лучше растет на листьях с высоким уровнем флавоноидов, которые вроде как должны защищать от поедания. Авторы предполагают, что дело в том, что T. virgata специализируется на питании растениями этого рода, что сделало его менее чувствительным к защитным веществам своей жертвы (H. V. Cornell, B. A. Hawkins, 2003. Herbivore responses to plant secondary compounds: a test of phytochemical coevolution theory). Впрочем, обнаруженная зависимость не отличается высокой статистической значимостью (р = 0,039), а ее график заставляет предположить, что положительный эффект возникает из-за двух точек в левом верхнем углу (рис. 5, справа).

Наконец, по мнению авторов, значительное снижение фитофаги к 15-му году сукцессии вряд ли полностью объясняется «довольно слабыми различиями», как они сами их характеризуют, в устойчивости растений. Возможно, играет роль и то, что, в отличие от участков возрастом 4–6 лет, где вместе с золотарниками растет много других сложноцветных, в поздней сукцессии в сообщество входят кустарники и маленькие деревья, которые вызывают «ассоциированную устойчивость». Проще говоря, они привлекают других фитофагов, которые мало интересуются золотарниками и их родственниками (M. Stastny, A. A. Agrawal, 2014. Love thy neighbor? Reciprocal impacts between plant community structure and insect herbivory in co-occurring Asteraceae). Другая возможность — это эффект почвенной микробиоты. В начале этого года опубликована работа той же исследовательской группы, показывающая, что генотипы S. altissima, выращенные на почве из участков поздней сукцессии, менее привлекательны для имаго золотарниковых листоедов (M. M. Howard et al., 2020. Shifts in plant–microbe interactions over community succession and their effects on plant resistance to herbivores).

Обсуждаемая работа не смогла раскрыть всех механизмов, влияющих на изменение проявляемой растениями устойчивости к фитофагам на разных стадиях сукцессии, но смогла показать, что свою роль в этом играет и отбор генотипов с определенной стратегией (в данном случае — с постоянной, а не индуцированной защитой), дающий эффект всего за несколько лет.

Источник: A. Kalske, A. Kessler. Population-wide shifts in herbivore resistance strategies over succession // Ecology. 2020.DOI: 10.1002/ecy.3157.

Сергей Лысенков


03 декабрь 2020 /
  • Не нравится
  • 0
  • Нравится

Похожие новости

В субтропическом лесу близкородственные деревья растут вдали друг от друга

Субтропический лес в районе Чжаоцин, Гуандун, Китай. Фотография Thrips c сайта www.panoramio.com

Разнообразие тропических насекомых поддерживается благодаря узкой специализации паразитов

В цветах двух видов растений рода Gurania, собранных на одном небольшом участке в Перу, американские биологи обнаружили сверхразнообразное сообщество насекомых. Оно включает 14 видов мух рода

Анализ геномов калифорнийских палочников помог оценить соотношение случайности и закономерности в эволюции

Сравнение полных геномов 160 палочников из 8 популяций выявило тысячи геномных участков, дивергирующих под действием разнонаправленного отбора (палочники независимо друг от друга приспосабливаются к

Уменьшение разнообразия в сообществах заставляет растения цвести раньше

Сдвиг цветения растений на более раннее время считается одним из очевидных следствий глобального потепления. Оказывается, растения могут зацветать раньше и в ответ на уменьшение числа других видов,

Гибридизация повышает способность к расселению жуков-зерновок

На примере сельскохозяйственных вредителей — жуков-зерновок — впервые экспериментально показано, что слияние двух или более генетически разнородных популяций одного вида приводит к увеличению

В отношениях растения, гусеницы-вредителя, осы-наездника и ее гиперпаразитоида важную роль играет поли-ДНК-вирус

Симбиоз паразитоидной осы с вирусом позволяет подавлять иммунитет гусениц, в которых осы откладывают яйца. Вирус также способен регулировать активность генов гусеницы, что влияет еще и на защитную
Комментарии

НАПИСАТЬ КОММЕНТАРИЙ

Ваше Имя:
Ваш E-Mail:
Код:
Кликните на изображение чтобы обновить код, если он неразборчив
Введите код:
Популярные новости
Ирина Лёвшина и её пластилиновые копии известных картинКак работает бумеранг и кто его изобрел?В Перу обнаружили древние захоронения — какие секреты хранят останки?10 лесов, которые наносят природе непоправимый вредСамый большой клад золотых монет в Великобритании«Оргонный накопитель» Вильгельма РайхаТайны космоса: вселенская панспермия?Насыпь в крепость