Эволюционный эксперимент на ящерицах показал действенность «эффекта основателя»

Спаривающиеся ящерицы Anolis sagrei. Изображение с сайта upload.wikimedia.org

Американские биологи поселили на семь маленьких островков Багамского архипелага по паре ящериц с соседнего большого острова и четыре года наблюдали за эволюцией их потомков. Все семь популяций быстро приспособились к местным условиям, что выразилось в укорочении конечностей. Однако различия между ящерицами с разных островов, которые наблюдались к концу эксперимента, определялись не природными условиями на островах, а генетическим наследием пары основателей. Эксперимент показал, что «эффект основателя» может вносить заметный вклад в разнообразие островных популяций даже на фоне быстрой направленной эволюции под действием отбора.

Со времен Дарвина островные популяции животных и растений являются излюбленными объектами биологов. Благодаря изоляции и ослабленной межвидовой конкуренции («разреженности» экосистем) эволюция на островах может идти чрезвычайно быстро (см. Эволюция на островах идет быстрее, «Элементы», 14.09.2006).

Однако о конкретных факторах, определяющих эволюционную судьбу островных популяций, известно далеко не все. Например, на соседних островах со сходными природными условиями потомки одного и того же вида-основателя могут изменяться похожим образом (см. Видообразование на разных островах идет параллельными путями, «Элементы», 15.03.2007), однако и какие-то различия между островными популяциями тоже обязательно возникают. Параллельную эволюцию легко объяснить сходством условий на островах, что ведет к сходной направленности отбора, действующего на один и тот же «исходный биологический материал». Что касается различий, то их можно объяснять по-разному. С одной стороны, они могут быть вызваны тем, что условия на островах все-таки немного различаются, а значит, направленность отбора, действующего на островные популяции, не совсем одинакова. В этом случае различия островных популяций должны отражать особенности природных условий на островах. С другой стороны, каждый остров обычно заселяется очень небольшой группой первопоселенцев. Особи, случайно занесенные на уединенный остров в океане, представляют собой крохотную выборку из родительской популяции, обитающей на каком-то другом острове или материке. Поэтому различия островных популяций отчасти могут объясняться так называемым «эффектом основателя»: популяции будут разными просто потому, что их генофонды сложились на основе разных маленьких выборок из предкового генофонда (подробнее об эффекте основателя см. в заметке «Языки, как и гены, родом из Африки», «Элементы», 20.04.2011).

На практике, когда мы сравниваем две островные популяции, разделить влияние разнонаправленного отбора и эффекта основателя крайне трудно — прежде всего, из-за отсутствия данных о первопоселенцах. Решить эту задачу можно экспериментальным путем, что и попытались сделать биологи из трех американских университетов (Гарвардского, Дьюка и Калифорнийского Университета в Дэвисе). В течение пяти лет, с 2005 по 2009 г., ученые проводили уникальный эволюционный эксперимент. Они воспользовались тем, что в сентябре 2004 года во время урагана «Фрэнсис» многие мелкие островки Багамского архипелага были полностью затоплены, и все жившие на них ящерицы погибли. В 2005 году авторы поселили на семь таких опустошенных островков по паре ящериц Anolis sagrei, пойманных на более крупном острове Айрон Кей (Iron Cay). Пары первопоселенцев выбирались случайным образом. Каждую ящерицу-основателя тщательно описывали и измеряли, и у каждой брали пробу ДНК.

На большом острове Айрон Кей, где были пойманы ящерицы-основатели, преобладают деревья с довольно толстыми стволами (A, C). На островках, где проводился эволюционный эксперимент, растут лишь чахлые кустики (B, D). Изображение из дополнительных материалов (PDF, 688 КБ) к обсуждаемой статье в Science

На всех семи островках потомки основателей быстро размножились. Численность островных популяций росла в первые два года (что соответствует двум поколениям), а затем стабилизировалась на уровне 10–30 особей. Вероятно, эти островки просто не могут прокормить большее число ящериц: площадь, покрытая растительностью (а значит, пригодная для жизни ящериц) составляет на них от 35 до 175 м2. Начиная с 2007 года на некоторых островках регистрировались единичные случаи прибытия естественных иммигрантов — ящериц, самостоятельно добравшихся до острова на какой-нибудь сломанной ветке. Их выявляли при помощи генетического анализа. Однако иммигрантов было слишком мало, чтобы повлиять на изучаемые процессы.

Ящерицы A. sagrei живут и ловят насекомых преимущественно на деревьях. Ранее было показано, что скорость их передвижения по стволам и ветвям (и, соответственно, эффективность охоты) зависит от соотношения толщины ветвей и длины ног. Особи с более короткими ногами быстрее бегают по тонким ветвям, длинноногие — по толстым веткам и стволам. На родном для подопытных ящериц острове Айрон Кей преобладают крупные деревья с толстыми стволами, тогда как на семи экспериментальных островках растут лишь чахлые кустики с тоненькими веточками. Поэтому логично было предположить, что отбор будет способствовать укорочению ног у ящериц в подопытных популяциях.

Так и произошло: на всех семи островках за четыре года средняя длина ног заметно уменьшилась (у самцов — на 6,5%, у самок — на 4,0%). На 12 соседних островках примерно такого же размера, на которых местные популяции ящериц не были уничтожены ураганом, длина ног в течение периода наблюдений не изменилась.

Хотя укорочение конечностей шло параллельно во всех семи популяциях, к концу эксперимента (то есть в 2009 году) популяции заметно отличались друг от друга по средней длине ног. С чем связаны эти различия — со спецификой природных условий на семи островках или с эффектом основателя? В первом случае длина ног у ящериц в 2009 году должна коррелировать с особенностями местной растительности, во втором — с длиной ног у первопоселенцев. Тщательно перемерив кустики на семи островах, авторы не обнаружили никакой корреляции между длиной ног у ящериц и средней высотой и толщиной ветвей местных растений. Зато обнаружилась значимая корреляция между длиной ног у первопоселенцев и их потомков. Островные популяции, произошедшие от более длинноногих основателей, к концу эксперимента имели в среднем более длинные ноги по сравнению с популяциями, произошедшими от прародителей с более короткими ногами.

Аналогичные результаты дал и генетический анализ, в ходе которого сравнивали шесть микросателлитных локусов. Как и следовало ожидать, островные популяции отличались от предковой популяции с острова Айрон Кей пониженным (в среднем на 46%) разнообразием аллелей, а также более низким уровнем гетерозиготности. Кроме того, островные популяции значимо отличались друг от друга и от предковой популяции по частотам аллелей. Почти все аллели, имевшиеся у пары основателей, сохранились у их потомков. Генетические различия, выявленные между островными популяциями, в основном объясняются эффектом основателя и не коррелируют с особенностями местной растительности.

Таким образом, эксперимент показал, что эффект основателя может вносить существенный вклад в наблюдаемые морфологические и генетические различия между островными популяциями. Его действие остается различимым даже на фоне быстрых направленных изменений под действием отбора. Правда, эксперимент продолжался недолго, и можно предположить, что влияние эффекта основателя в дальнейшем будет сходить на нет. Ящерицы лучше приспособятся к особенностям местной растительности, и тогда различия по длине ног между островными популяциями будут определяться уже не наследием прародителей, а адаптацией к среде. Однако авторы не считают такой исход единственно возможным. Они обращают внимание на тот факт, что по величине морфологических и генетических различий между популяциями семь их подопытных островов вполне сопоставимы с другими соседними островами, где ящерицы уцелели после урагана. Кроме того, растительность и состав насекомых на всех этих маленьких островках очень похожи: имеющиеся различия могут оказаться недостаточными, чтобы повлиять на направленность отбора, действующего на ящериц.

Источник: Jason J. Kolbe, Manuel Leal, Thomas W. Schoener, David A. Spiller, Jonathan B. Losos. Founder Effects Persist Despite Adaptive Differentiation: A Field Experiment with Lizards // Science. 2012. V. 335. P. 1086–1089.

См. также:
1) Эволюция на островах идет быстрее, «Элементы», 14.09.2006.
2) Видообразование на разных островах идет параллельными путями, «Элементы», 15.03.2007.

Александр Марков